Экспозиция отдела истории открывается разделами, освещающими древнюю и средневековую историю края. Здесь экспонируются материалы из археологической коллекции музея.
Древнейший период истории – каменный век – характеризуют орудия из камня, костяные наконечники гарпунов, фрагменты неолитической керамики.
Эпоха бронзы представлена каменными сверлёнными топорами балановской культуры, наконечником копья сейминско-турбинского типа и другими орудиями из бронзы. Значительный интерес представляют памятники материальной культуры срубной общности (середина II тыс. до н.э.): бронзовый топор, серп, кинжал, браслет, амулеты из клыков животных, керамические сосуды. Здесь же экспонируется графическая реконструкция жилища срубной культуры, выполненная археологом Ю.А. Семыкиным на основе материалов раскопок у с. Абрамовка в Майнском районе Ульяновской области.
К периоду раннего железного века относятся савроматский каменный жертвенник, ананьинский кельт и некоторые другие экспонаты.
Эпоху раннего средневековья характеризуют археологические материалы именьковской культуры (V-VII вв.): орудия труда, оружие, предметы быта, обнаруженные на территории Старомайнского городища.
Яркой страницей в истории края является период Волжской Булгарии (X-XIV вв.). Основу сельского хозяйства составляло земледелие, сочетавшееся со скотоводством. В экспозиции представлены сельскохозяйственные орудия (лемех от сохи, мотыжка), а также обуглившиеся семена пшеницы, ячменя, полбы и овса, найденные во время археологических раскопок. Города Волжской Булгарии были крупными центрами ремесла и торговли. Материалы экспозиции отражают высокий уровень развития ремесла (экспонируются кузнечные, ювелирные, гончарные изделия) и торговли (предметы импорта, нумизматический материал). К числу уникальных экспонатов относится булгарское каменное надгробие XIV в.
Несомненный интерес представляют материалы языческого мордовского Муранского могильника (вторая половина XIII – XIV вв.), исследованного в конце XIX – начале XX в. симбирским археологом В.Н. Поливановым.
